שתי האחיות סאצוקי ומיי עוברות עם אביהם לבית בכפר כדי להיות קרובים לאמן המאושפזת בבית חולים קרוב, בגלל מחלה לא ברורה. ביער הסמוך לכפר מתוודעות האחיות לשדון יער בשם טוטורו, המכיר להן עולם שלם של יצורים פרוותים,מצחיקים וקסומים,בינהם גם חתול ענק שמשמש כאוטובוס. כאשר מיי מגלה כי מצבה של אמה מחמיר היא נעלמת, סאצוקי יוצאת למסע חיפושים אחרי מיי, אבל רק טוטורו יכול לסייע לה למצוא אותה.
"שליט הבובות" המסתורי חודר למוחותיהם של בני אדם והופך אותם למריונטות חסרות ישע. יחידה קרבית בהנהגתה של ההומנואידית היפה קוסנאגי יוצאת למאבק מול הרשע. מסתבר כי מדובר בסוכן חשאי וירטואלי שפותח ע"י משרד החוץ ויצא מכלל שליטה. כשהמרגל שמתגלה ברשת המחשבים מציע לקוסנאגי להתמזג איתו, היא עומדת לפני ההכרעה החשובה של חייה.
טוקיו שקעה בבועות שירדו מהשמיים, כוח הכבידה השתבש. בעיר הנטושה מתרחש מפגש גורלי בין בחור עם יכולות מיוחדות לנערה מסתורית.