Tämä rosoinen, kiehtova elokuva kertoo tapahtumista ennen ohjaaja David Lynchin erittäin suosittua Twin Peaks -TV-sarjaa. Twin Peaks: Tuli kulje kanssani vie katsojan takaisin kauniiseen, mutta samalla häiriintyneeseen kaupunkiin tutustumaan syvällisemmin yhteisön outoihin asukkaisiin ja heidän takanaan piileviin salaisuuksiin. FBI:n erikoisagentti Chester Desmond katoaa salaperäisesti tutkiessaan tarjoilija Teresa Banksin kuolemaa. Seuraavana vuonna vielä toinenkin nuori tyttö, vuosikurssin kuningatar Laura Palmer näyttää joutuneen koko yhteisöä vallassaan pitävien pahojen voimien uhriksi. Tässä kohtaa erikoisagentti Dale Cooper ottaa tutkimuksen langat käsiinsä ja päättää ratkaista mysteerin intuitiivisilla kyvyillään.
Grant yrittää selvitä järkytyksestään, kun hänen Alzheimerin taudista kärsivä vaimonsa Fiona on siirretty hoivakotiin. Siellä Fiona kiintyy toiseen mieheen, pyörätuolissa istuvaan mykkään Aubreyyn, joka on myös potilaana hoivakodissa.
Keväällä 1986 Tsernobylin ydinvoimalassa Neuvostoliitossa räjähtää ja hämäläiseen pikkukylään saapuu tyttö nimeltä Mimi, joka saa 15-vuotiaan Mariian elämän hetkeksi täyteen valoa. Kahdenkymmenen vuoden jälkeen, oman elämänsä kanssa umpikujaan ajautunut, aikuistunut Mariia tulee vierailulle lapsuudenkotiinsa ja palaa muistoissaan nuoruutensa kesään ja sitä seuranneeseen traagiseen syksyyn. Muistojen vyöryessä Mariian on kohdattava menneisyytensä. Ensirakkauden kasarikesään palatessa, Mariian on päästettävä irti kaiken valon nielevästä syyllisyydestä sekä annettava anteeksi muillekin kuin itselleen.
Ystävykset Holden ja Banky nauttivat menestyksestä suositun kulttisarjakuvan luojina. Eräänä päivänä he tutustuvat sarjakuvataiteilija Alyssa Jonesiin ja Holden ihastuu välittömästi kaunottareen. Alyssan kiinnostuksen kohde on kuitenkin aivan toisaalla - hänellä on nimittäin tyttöystävä! Kun Holden selviää alkujärkytyksestä, hänen ja Alyssan välit lämpenevät ja heistä tulee rakastavaisia. Alyssan menneisyys kuitenkin vaivaa Holdenia ja vähitellen taivaalle kertyy tummia pilviä...