Niemand merkt, wie eine Frau vorbeikriecht - denn sie krabbelt wie eine Fliege an der Zimmerdecke! Ein Killer, der schon seit Jahren tot ist, fordert immer neue Opfer. Feuer brechen aus, Schlangen zügeln, die Erde öffnet sich und gibt den Blick auf eine Grube frei, in der sich die Verdammten winden. Das Böse ist zurückgekehrt. Und mit ihm der kreative Kopf, der den Roman und das Drehuch zu der Exorzist hervorgebracht hat. William Peter Blatty hat nicht nur seinen eigenen Roman Legion fürs Kino adaptiert, sondern die Filmfassung Der Exorzist III auch selbst inszeniert. Der schockierende Horrortrip beginnt, wo der erste Film endete. Lieutenant Kinderman, der geheimnisvolle Morde untersuchen muss. Er glaubt nicht an Dämonen, die von Menschen Besitz ergreifen können. Noch nicht. Jason Miller spielt wie im ersten Teil den Priester Karras. Und in kleinen Rollen gibt es Samuel L. Jackson, den Basketball-Profi Patrick Ewing und andere Gaststars zu entdecken.

Ein Einsatzteam der Feuerwehr wird in ein Mietshaus gerufen - für Reporterin Angela und ihren Kameramann die Gelegenheit, für das TV-Format "The Night Shift" Feuerwehrmann Jake und seine Kollegen im nächtlichen Routine-Einsatz zu filmen. Ein Polizist führt den Trupp zu einer alten und sehr verwirrten Dame, die ihn zum Dank niederbeißt. Als sie den Schwerverletzten notversorgen wollen, sind die Ausgänge verrammelt, denn die Polizei hat das mehrstöckige Gebäude abgeriegelt und unter Quarantäne gestellt.

Der Wahnsinnige Jon Beest hört Stimmen, die ihm befehlen Frauen abzuschlachten. Ihre Leichen lädt er am New Jersey Turnpike ab. Detective Lloyd fällt die Aufgabe zu, Beest zu fangen und dem Terror ein Ende zu bereiten.