X-Men: První třída se dějově se vrací ještě před film X-Men Origins: Wolverine a odehrává se v polovině minulého století. V době, kdy mladý Charles Xavier a Erik Lensherr byli velmi blízcí přátelé a teprve odkrývali své jedinečné schopnosti. V době studené války, kdy společně s dalšími mutanty museli čelit největší hrozbě, jakou kdy zatím lidstvo poznalo. Proč se ale z nejlepších přátel stali nepřátelé na život a na smrt? Co předcházelo okamžiku, kdy se z Charlese stal Profesor X a z Erika Magneto? Válka mezi X-Meny a Bratrstvem začíná!

V opuštěném domě úplně na konci města najde parta teenagerů knihu, která je strašnější, než cokoliv, co si kdy dovedli představit. Zanechala ji tu mladá dívka s hrozivým tajemstvím ještě před tím, než sama beze stopy zmizela. Starobylá kniha je plná děsivých příběhů a ještě děsivějších monster, ale není tak úplně ke čtení. Kniha naopak čte toho, kdo s ní přijde do styku. Přečte jeho největší noční můry, napíše z nich příběh a začne ho vyprávět a odvíjet i ve skutečném životě. A to včetně hrozivých příšer. Parta teenagerů se dostala na místo neobvyklého zla. Neměli tuhle knihu nikdy otevírat a měli včas utéct. Neutekli. Proto teď musí čelit svému strachu, nočním můrám a děsům, které je přišly zabít.

Nyní již dospělý spisovatel Frankie Scarlatti ve filmu popisuje znepokojivé události, které narušily jeho idylické dětství na malém městě. O Halloweenu roku 1962 jej spolužáci zavřeli ve školní šatně, kde se malý Frankie setkal s duchem Melissy Anne Montgomeryové, která mu přehrála svou vlastní smrt uškrcením těsně před tím, než do budovy nepozorovaně vnikl neznámý člověk a pokusil se v ten moment to samé udělat Frankiemu. Když se díky svému ovdovělému otci dá Frankie dohromady, zahraje si na detektiva a zjistí, že Melissa byla jedním z deseti dětí, které byly v uplynulé dekádě zavražděny. Následná setkání s dívčiným duchem - a truchlícím přízrakem její matky, Dámy v bílém - ale při objasňování záhadných vražd příliš nepomohou. Mezitím se v roli obětního beránka, obviněného policií z vražd dětí, octne nevinný černošský údržbář. Díky záhadným, ale usvědčujícím důkazům, které Frankie objevil, začne však chlapci hrozit akutní nebezpečí.

Grafický umělec David Parson spatří Auru Petrescu na mostním sloupu. Domnívá se, že má v úmyslu skočit do vody v sebevražedném úmyslu. Statečně se pokusí jí v tom zabránit. Zjistí však, že chtěla zachránit rodinný šperk, který jí sklouzl z tenkého zápěstí. Všimne si, že dívka je poněkud zvláštní. Davidova zvědavost se zvýší v okamžiku kdy si všimne jejího skrývaného strachu z něčeho neznámého.

Skupinka přátel jezdí po strašidelných atrakcích po celé Americe a hledají opravdový a nefalšovaný děs a hrůzu o kterém věří, že opravdu existuje. Když začnou ztrácet naději, tak zlo příjde k nim...