Film se nastavlja tamo gdje je završio prethodni, 'Zvjezdane staze II: Khanov bijes'. Nakon Spockova pogreba, posada se vraća kući. Kod kuće saznaju da će njihov brod Enterprise zbog starosti biti povučen iz uporabe. No uskoro kapetana James T. Kirka (William Shatner) posjeti Spockov otac Sarek (Mark Lenard) i priopći mu da je Spock zapravo živ. Njegovo tijelo zarobljeno je na planetu na kojem je na snazi projekt Genesis, a dušu je prije smrti preselio u um doktora McCoya (DeForest Kelley), koji sad pati od trauma i deziluzioniranosti. Stoga je potrebno McCoya odvesti na Vulkan kako bi se Spock vratio u život, a McCoy opet postao onaj stari. Sada je kapetan Kirk prisiljen ukrasti Enterprise, unatoč zabrani vrhovništva te sa svojom posadom krenuti u spašavanje prijatelja.
Svrgnuta kraljica otmjene srednje škole sklopi tajni dogovor sa skromnom novom učenicom kako bi se zajedno osvetile svojim neprijateljima.
Tri godine nakon što je na vrhuncu slave napustio striperski život, Mike susreće staru ekipu koja se sprema oprostiti od svoje vjerne publike u Myrtle Beachu i prirediti posljednju nezaboravnu izvedbu.
Tajanstveni izvanzemaljski glasnik Srebrni Letač dolazi na Zemlju kako bi je pripremio za uništenje. Dok juri svijetom izazivajući pustoš, Fantastična četvorka mora razotkriti tajnu Srebrnog Letača prije nego što izgube nadu.