Filmo „Tamsiausia valanda“ veiksmas žiūrovą nukelia į Antrojo pasaulinio karo pradžią, kuomet į premjero postą įžengęs W. Churchillis turi priimti sunkiausią gyvenimo sprendimą. Tarsi viesulas po Vakarų Europą riedanti nacių armija jau netrukus pasieks Anglijos krantus. Suvokdamas, jog įsiveržimas – neišvengiamas, premjeras susiduria su aibe kliūčių – skeptiškai karo atžvilgiu nusiteikusiu karaliumi, nepasiruošusia visuomene, nesutarimais partijos viduje ir spaudimu eiti į derybas su nacistine Vokietija. Ką sunkiausią britams valandą nuspręs W. Churchillis – pamynus savo įsitikinimus stos į derybas su Hitleriu ar iš paskutiniųjų gins savo šalies piliečių teises ir laisvę? Ar patirdamas partijos ir karaliaus spaudimą vyras sugebės priimti vienintelį teisingą sprendimą, pakeisiantį jo šalies istoriją?

Trečiojo Reicho pulkininkas Klausas fon Štaufenbergas (jį vaidina Tomas Cruise‘as) nėra tas, kuriuo dedasi. Užsitarnavęs pagarbą ir laipsnį Hitlerio vadovaujamoje kariuomenėje, pulkininkas iš tikrųjų trokšta nuversti diktatorių, kol pastarasis nesunaikino jo mylimos Vokietijos ir visos Europos. Laikas nenumaldomai bėga, fiureris žengia į priekį, trypdamas žmogiškumo ir sąžinės apraiškas. Pulkininkas nusprendžia veikti. Kartu su nelengvai atrastų, tačiau jau ištikimais tapusių bendraminčių būreliu ir apsiginklavęs paties Hitlerio atsargoje laikoma strategija – planu, pavadintu „Valkirija“, Klausas fon Štaufenbergas imasi įgyvendinti savo tikslą – sunaikinti nacių vyriausybę iš vidaus.