اتفاقات فیلم در سال 2029 رخ می‌دهد زمانی که قدرت شفا بخشی ولورین به‌شدت کاهش یافته و پروفسور چارلز اگزاویر بسیار ضعیف شده است. با این حال، این دو به دنبال نجات یک دختر جهش یافته هستند. دولت در یک عملیات مخفیانه در نظر دارد که جهش یافته‌های زیر سن قانونی را دستگیر کرده و سپس آن‌ها را به سلاح‌هایی مرگبار تبدیل کند.

در سال ۲۰۱۹ اکثر انسان‌ها به خون آشام تبدیل شده‌اند. با منابع خون رو به کاهش، آن‌ها آینده خود را در خطر می بینند. در همین حال یک محقق همراه گروهی از انسان‌هایی که هنوز خون‌آشام نشده‌اند، سعی در نجات بشریت دارند.

"دارکمن" و "دورانت" بازگشته اند و مانند همیشه از هم متنفر هستند.اینبار "دورانت" نقشه دارد تا به وسیله سلاحی پیشرفته معاملات مواد مخدر شهر را در دست بگیرد."دارکمن" مجبور است وارد میدان شود و او را برای همیشه متوقف کند..

دارکمن برای ادامه تحقیق خود بر روی پوست مصنوعی احتیاج به پول دارد به همین دلیل مقداری پول از پیتر روکر قاچاقچی مواد مخدر سرقت می کند.روکر که می خواهد منبع قدرت دارکمن را پیدا کند از دکتر زیبا اما شیطان صفت خود برای به دام انداختن او استفاده می کند...