Tarina kertoo Ponyosta, pienestä meren kalasta joka tekee kaikkensa toteuttaakseen unelmansa. Hän haluaa elää maalla Sosuke-nimisen pojan kanssa. Ponyo rantakalliolla sijoittaa Hans Christian Andersenin Pienen merenneidon tarinan nyky-Japaniin. Se on tarina lapsuudesta, rakkaudesta ja merestä.
Kauan sitten kaukaisessa kuningaskunnassa ilkeä velho vaatii kaunista Prinsessa Annikaa puolisokseen. Annikan kieltäydyttyä velho loihtii hänen vanhempansa, kuninkaan ja kuningattaren kiviksi. Annika pelastuu viime hetkellä kun ihmeellinen lentävä hevonen tulee hänen avukseen ja vie hänet mukanaan maagiseen Pilvivaltakuntaan. Siellä Annika saa tietää, että lentävä hevonen onkin hänen sisarensa Brietta, jonka samainen velho on noitunut jo vuosia sitten, tämänkin kieltäydyttyä menemästä naimisiin velhon kanssa! Pilvikuningatar Rayla kertoo, että velhon loitsun peruuttamiseksi Annikan täytyy takoa valosauva rohkeudesta, hohtava jalokivi toivon ikuisesta tulesta sekä sormus rakkaudesta. Niinpä Annika ja Brietta kulkevat halki kiellettyjen metsien, ohi lumisten vuorenhuippujen ja läpi syvien kylmien jääluolien yhdessä uusien ystäviensä, herttaisen Shiver-jääkarhun sekä komean Prinssi Aidanin kanssa.
Jack elää myyttisessä metsässä, kunnes kohtalo vie hänet taisteluun paholaista vastaan yksisarvisen pelastamiseksi. Jos hän häviää, maailma syöksyy ikuiseen pimeyteen.
Aaro on nuori kastemato, joka ei tyydy siihen, että ötökät haukkuvat ja ihmiset potkivat. Hän on luonteeltaan itsevarma ja tietää mitä haluaa. Hän rakastaa Gloriaa. Kutsutaan joskus Aurinkorasva Aaroksi. Hän laulaa bändissä.