Amelie eli ylisuojatun lapsuuden. Äidin kuoltua merkillisessä onnettomuudessa lääkäri-isä piti hänet turvassa maailman pahuudelta. Pieni tyttö kaipasi hellyyttä, mutta isän ainoa kosketus tapahtui kuukausittaisen lääkärintarkastuksen yhteydessä. Pikkuisen pulssi kiihtyi moisesta. Isä luuli tyttärensä kärsivän sydänvaivasta. Erakkona kasvaneesta tytöstä tulee Deux Moulins kahvilan tarjoilija ja vakio-asiakkaiden suosikki. Prinsessa Dianan auto-onnettomuudesta alkava outojen sattumien summa vie hänet uuden elämän-tehtävän pariin. Amelie haluaa olla onnen kipinöitä ympärilleen kylvävä suojelusenkeli.
Joukko toisilleen vieraita ihmisiä näkee murhan ja piiloutuu madridilaiseen baariin. Ruumiita tulee lisää, epäilykset heräävät ja paniikki kasvaa.
Muurahaizten tarinaa kuljettaa kertojamuurahainen nimeltä Z, jonka rooli on varta vasten kirjoitettu Woody Allenille. Elokuva alkaa siitä, kun Z makaa psykiatrin sohvalla tilittäen henkilökohtaisia ongelmiaan. Z vastaa siis täysin Allenin omaa tyyppihahmoa: hän on heiveröinen, pelokas, neuroottinen, itseään ja ympäristöään ylianalysoiva työläismuurahainen. Valinnan vapauden ja yksilöllisyyden puolesta kapinoiva Z vaihtaa hetkeksi paikkoja sotilaiden kastiin kuuluvan Weaverin (Sylvester Stallone) kanssa - ja joutuu kylmiltään taisteluun termiittejä vastaan. Kaiken lisäksi Z rakastuu vielä prinsessa Balaan (Sharon Stone). Rakkaus eri luokkien välillä näyttää mahdottomalta, mutta erinäisten sattumusten kautta hän tulee sohineeksi myös yhdyskunnan järkähtämättömänä pidettyä valtapolitiikkaa. Samalla hän jatkaa haaveilua ötököiden paratiisista nimeltä Insektopia.