En dag faller piken Sheeta ned fra himmelen. Rundt halsen bærer hun en magisk krystall som har vært i familien i flere generasjoner. Denne magiske krystallen er både pirater og hæren ute etter, fordi den viser vei til Laputa, himmelslottet oppe i skyene. Fra himmelen faller hun i armene til guttungen Pazu og sammen danner de et unikt vennskap og drar på en reise for å finne den siste svevende byen som er igjen etter menneskenes ødeleggelser.

Filmen handler om en ung gutt som blir venn med en merkelig seende gullfisk som han kaller Ponyo. Hennes største ønske er å leve blant menneskene med den gutten hun elsker. Den lille gutten tar henne med til pleiehjemmet der søsteren hans blir tatt vare på av noen snille gamle damer, og de blir alle like forskrekket da de hører Ponyo snakke og forteller de alle hvor mye hun liker den lille gutten. Dessverre skaper Ponyos avgjørelse om å gi opp et liv under havets overflate en sprekk i en eldgammel forbannelse, og plasserer verdenen i fare. Sammen må Ponyo og gutten gjøre det rette.