Dunkirk starter da hundre tusenvis av allierte soldater fra Belgia, Storbritannia og Frankrike er omringet av tyske tropper. Fanget på strandet med ryggen til havet, står de ovenfor en umulig situasjon, mens fienden nærmer seg. Vi ser historien fra land, fra havet og fra luften. RAF Spitfires sloss mot fienden i luftrommet over Dunkirk og prøver å beskytte de forsvarsløse mennene under seg. Samtidig kommer hundrevis av småbåter, både militære og sivile, i et desperat redningsforsøk. De risikerer sine egne liv mens de kjemper mot klokka for å redde i det minste en del av soldatene fanget ved Dunkirk.

Filmen er basert på Patrick O'Brians bøker og finner sted under Napoleonskrigene. Skipet til Kaptein "Lucky" Jack Aubrey blir plutselig angrepet av en overlegen fiende og får store skader. Likeså blir mange i besetningen hardt kvestet. Men Aubrey setter seil i en halsbrekkende "katt og mus" jakt med høy innsats for å avskjære og ta til fange fienden. Det er en jakt som enten kan gi han et solid rennomé - eller ødelegge Lucky Jack og hans mannskap...