A film a hirtelen haragú félszellem és igencsak különbözõ, de mégis összetartó barátainak egy újabb kalandját tárja elénk. Ezúttal egy Naraku csatlósaihoz kapcsolódó mellékszálat bontanak ki a sorozat és az elsõ mozifilm alkotóbrigádjából is visszaköszönõ nevek. Kanna és Kagura mesterkedései révén kerülnek veszélybe hõseink. Az ideiglenesen szétszéledt csapattagok egymástól függetlenül, de mind belekeverednek a baljós eseményekbe, melynek kezdetei még az 50 évvel ezelõtti idõkbe nyúlnak vissza. Miroku nagyapja, aki unokájához hasonlóan hamar elgyengült a szebbik nem látványától, ekkor küzdött meg ugyanis Kaguya hercegnõvel.
Mikor Habcsók barangolásai során a Jégrkém Szigetre vetődik, rengeteg hozzá hasonló lovacskával találkozik és úgy gondolja, ide kellene költöznie. De hamar rájön, hogy barátai visszavárják és az élete nélkülük nem lenne teljes és szeretetben gazdag.
A tudósok felfedeznek egy távoli bolygót, melyet robotok laknak. A békés kapcsolatteremtés lehetőségét teljes mértékben elutasítják, céljuk a Föld elfoglalása. Miután a népesség majdnem 90%-át eltörölték a Föld felszínéről, az emberiség menekülésre kényszerül. A túlélők 400 évig a föld alatt bujkálnak, miközben felkészülnek a visszavágásra. Hamarosan sor kerül a végső ütközetre az emberek és a gépek között, melynek tétje a Föld feletti uralom.