بعد مرور فترة طويلة، يتلقى مايلز موراليس زيارة جديدة من جوين ستيسي، ومعًا ينطلق الثنائي في مغامرة جديدة مليئة بالمخاطر والأعداء عبر عالم العنكبوت.
تدور احداث الفيلم بعد تضحية الأب الأسطوري بحياته لضمان انتصار البشرية ضد كايجو المتوحش. نشهد ابنه جيك بينتيكوست قد تخلى عن تدريبه منذ ذلك الحين وانخرط بعالم الجريمة. لكن عند ظهور تهديد، يوشك على تدمير مدننا وإخضاع العالم بأسره على ركبتيه، تأتي فرصة جيك الأخيرة للارتقاء إلى إرث والده بمساعدة شقيقته المنعزلة ماكو موري.