כשהוריה מחליטים לעבור דירה, צ'יהירו נאלצת להיפרד מחבריה. היא מאד עצובה וכועסת על כך, והיא לא מסתירה את זה. בדרך לבית החדש מתפתה אביה להיכנס לפארק שעשועים מוזנח. בשעה שהוריה מוצאים לעצמם דוכן מזון, היא משוטטת ומקטרת, עד שמישהו מזהיר אותה להסתלק מהמקום לפני רדת החשיכה. אך כשהיא שבה להזהיר את הוריה היא מגלה כי הם כבר הפכו לחזירים. מכאן היא עתידה להיתקל בעוד ועוד יצורים משונים, ותצטרך לגלות אחריות כדי לשמור על זהותה.
נסיך צעיר נדבק במחלה חשוכת מרפא אחרי שהותקף על ידי אל חזירי הבר המטורף. הוא יוצא לחפש את אל הצבאים מהיער הקסום, היחיד שיכול להציל את חייו, ונקלע למאבק בין עיירה המייצרת ברזל לבין חיות היער המונהגות על ידי הנסיכה מונונוקי, נערה שגודלה על ידי זאבים. האנימטור היפני המוביל הייאו מיאזאקי מביים אגדה בעלת מסרים אקולוגיים, פמיניסטיים ופציפיסטיים.
השנה היא 2019. שלושים ואחת שנים עברו מאז מלחמת העולם השלישית ומחורבות טוקיו הישנה קמה טוקיו החדשה והמושחתת. רשויות טוקיו נאלצות לנהל מלחמה בלתי-פוסקת כנגד מורדים מחתרתיים, כנופיות אופנוענים, ופשע שיוצא מכלל שליטה. אחת מהכנופיות אשר מטרתם היחידה של חבריה הצעירים היא עשיית צרות, נלכדת בין הצדדים. מנהיג הכנופיה, קאנדה, נכנס לעומק העניין כאשר ילד בעל מראה מוזר וכוחות מוזרים אף יותר נמלט מן הרשויות ומביא ללכידתו של חבר הכנופיה טטסואו והפיכתו לשפן ניסיונות של הממשלה כנגד רצונו. לטטסואו, הבחור השקט והמריר של החבורה, יש כעת את כוחו של אקירה, והוא נמלט במהרה מן המתקן בו הוא מוחזק כשהוא מבין מה הוא יכול להשיג בעזרת כוחותיו וכל הסובבים אותו מבינים כי בכוחו להביא להשמדתה המוחלטת של טוקיו החדשה.
בעתיד הרחוק, האדם השמיד את העולם ב-"שבעת ימי האש". בעקבות זאת, שרדו רק כמה קבוצות קטנות של המין האנושי. אחת מהקבוצות האלו, ממלכה קטנה בהנהגת המלך ג'יל השוכנת בעמק הרוח, נאבקת על השרדותה כאשר אנשי העמק מתגוננים מיצורי אומו ענקיים וצמחים פולטי גזים רעילים הגודלים מעבר לעמק, במרחבי הישימון. העמק מותקף ע"י הצבא הטולמקי המבקש להשמיד את הישימון בעזרת הלוחם הכביר שפתח ב-"שבעת ימי האש", ואילו נסיכת העמק, נאוסיקה, מנסה דווקא להבין ולא להרוס את היערות הרעילים הגודלים בישימון.
בעתיד, רובוטים דמויי אדם בעלי אינטליגנציה מלאכותית יהיו נפוצים בחברה האנושית, בעיקר כמשרתים עבור בני האדם. רוב האנשים מתייחסים אליהם כמו חפצים, אך יש כאלה המגלים סימפטיה אליהם. יום אחד, ריקו מגלה משהו מוזר אצל סאמי, הרובוט הביתי שלו, אשר יצא לטייל ללא אישורו ונושא בתוכו הודעה. המסר החבוי יוביל את ריקו לבית קפה אשר ממנו תתחיל הרפתקה מסתורית.