Brooklyni sõbralik kangelane Ämblikmees saab taas kokku Gwen Stacyga ning ta paisatakse läbi multiversumi, kus ta kohtub Ämblikinimeste meeskonnaga, kelle ülesandeks on kaitsta oma rahva püsimajäämist. Kangelaste vahel tekib konflikt, kui nad ei suuda leida üksmeelt uue ohuga tegelemise suhtes. Miles, sattunud vastuseisu teiste Ämblikega, peab ümber mõtestama, mida tähendab olla kangelane, et päästa endale kõige armsam rahvas.
Pärast Agent K (Tommy Lee Jones) pensionile jäämist ei pea agent J (Will Smith) tema tööd samaks: Mõlemad olid osa salaorganismist, mis võitleb tulnukate vastu, kes asustavad ilma ülejäänud surelikud seda teadmata maa. Mustanahaliste meeste missioon, nagu nad on tuntud oma riietuse järgi, on mõnikord korra kehtestamine ja muul ajal võitlus otse nende vastu, kellel on pretensioone planeedi Maa kahjustamiseks. Kuid agent K otsustas oma naise juurde naasmiseks ja normaalse elu elamiseks mälu kaotada. Nüüd pole naist, kuid ta on lahkelt postiagent. Agent J, kes peab K-d oma õpetajaks, igatseb teda väga ega ole päris leplik oma uute kaaslastega. Kuid midagi muudab sündmusi: ohtlik välismaalane nimega Serleena (Lara Flynn Boyle)