Jeanne Bécu ble født som datteren til en fattig syerske i 1743. Hun vokser opp til å bli en arbeiderklassekvinne som er sulten på kultur og nytelse, og bruker sin intelligens og sjarm til å steg for steg klatre til de høyeste nivåene i samfunnet. Hun blir favoritten til kong Ludvig den 15. (Johnny Depp) og dermed hans siste offisielle elskerinne. De blir vanvittig forelsket, og mot all anstendighet og etikette flytter Jeanne til Versailles, hvor forholdet hennes til kongen skandaliserer hoffet. Jeanne du Barry er et romantisk kostymedrama som sammen med skuespillerne og filmmusikken får fram grandiositeten til Versailles og den franske kongefamilien.

Når den søkkrike stefaren hennes dør, ser det ut til at Brittney Havers’ luksusliv er over. Men tingene tar en merkelig vending når en smellvakker klassevenninne gjør krav på den døde mannens penger. Når alt står på spill, går de to tenåringene hode mot hode inn i en kamp som tar dem fra rettsalen til soverommet og ned i farlige dyp med mord.