시민들이 자연과 완벽한 조화를 이루고 있는 목가적인 낙원인 간다하르를 사악한 세력이 파괴하기 시작합니다.

지속된 디셉티콘과의 전쟁에서 위기에 몰린 옵티머스 프라임은 중요한 임무를 가진 오토봇을 지구로 보낸다. 지구에 도착한 오토봇은 인간들에게 쫓기게 되고, 낡은 비틀로 변신해 폐차장에 은둔하던 중, 찰리라는 소녀에 의해 발견된다. 비틀을 수리하던 찰리는 자신의 낡은 자동차가 거대한 로봇으로 변신하는 놀라운 광경을 목격하고, 모든 기억이 사라진 그에게 ‘범블비’라는 이름을 지어주며 서로에게 특별한 존재가 되어간다. 하지만, 범블비의 정체를 파헤치려는 인간들과 그가 가진 비밀을 쫓는 디셉티콘의 추격과 압박은 점점 더 심해지는데…

함께 살던 안드로이드 인간 양이 어느 날 작동을 멈추자 제이크 가족은 그를 수리할 방법을 찾는다. 그러던 중, 양에게서 특별한 메모리 뱅크를 발견하고 그의 기억을 탐험하기 시작하는데…

크라운 대은하에 존재하는 4개의 항성계(이스터, 웨스터, 사잔드, 노우즈)와 장대궤도를 지닌 스턴트 유성으로 말미암아 구성되는 조커 태양성단이 이 이야기의 주된 무대. 조커 성단에는 지극히 발달하였지만 완만하게 쇠퇴를 시작하고 있는 문명이 있다. 4개의 태양계의 몇 안 되는 행성에서 거주하고 있는 인류는 무수한 국가를 형성했으며, 이 국가들은 세력 확대를 위해 서로 싸우고 있었다. 그 국가간 분쟁의 비장의 카드는 바로 「모터헤드 (MH)」라 불리는 인간형의 거대 로봇. 그리고 과거의 초 문명의 피를 계승받아 초인적인 전투능력을 가졌고, MH를 조종할 수 있는 헤드라이너(사람들에게는 「기사」라고 불린다.)들이며, 또한 그 양자의 중매를 하는 인공생명체「파티마」. 이렇게 2가지이다. 그 조커에서 인류를 훨씬 능가하는 2개의 존재가 만나 연결된다. 한 사람은 혹성 델타·베른의 통치자이며 성단 제일의 미모와 두뇌 그리고 수많은 신기를 가지고있는 「빛의 신」"아마테라스의 미카도"(천조제). 또 한 사람은 광기의 천재과학자 Dr.발란셰가 창조한, 아마테라스와 동등의 힘을 지닌 「초생명체(더블 입실론·휴먼)」"라키시스". 이윽고 그들은 성단 전체를 전쟁의 불꽃에 휘말려들게 하는 대침공을 개시하고, 그러자 인류의 생존과 명예을 건 신과의 싸움이 시작된다.

종말론자들이 개발한 기계들의 공격에 도륙 당한 인류. AI 로봇들은 인간의 언어를 감지해 생존자들을 추격하고, 궁지에 몰린 인류의 저항은 무위의 연속이다. 목숨을 걸고 탈영한 `토마스`는 레지스탕스의 생존자 `릴리아`를 만나 용기를 얻게 되고, 최후의 결전을 위해 기계들의 메인 통제 센터로 향한다.

앰허스트에서 퍼뜨린 바이러스로 인류의 98%가 사라졌다. 겨우 살아남은 생존자 딜런은 외로운 떠돌이 생활을 하다가 앰허스트 사에서 만든 버려진 로봇 샘을 만나게 된다. 샘은 인터넷에 접속해 딜런의 가족들이 있을 만한 안전지대를 검색해 주고 딜런은 샘을 업은 채 먼 길을 떠난다. 감정이 없는 로봇인 걸 알지만 의지할 곳이 오직 샘뿐인 딜런에겐 마치 그가 세상에 하나밖에 안 남은 친구처럼 느껴진다. 생각보다 길어지는 여정에 준비해온 식량도 떨어지고 몸과 마음이 모두 지친 딜런과 샘이 도착한 그곳에서 뜻밖의 비밀을 마주한다.