Une série de naufrages inexpliqués défraie la chronique japonaise. Au même moment, à la suite de plusieurs pêches infructueuses, les insulaires de l'île Odo organisent une cérémonie pour apaiser la colère de "Gojira", un dragon marin vénéré depuis des temps immémoriaux. Mais la nuit venue, quelque chose débarque sur l'île dans une tempête et piétine le village. Le lendemain, le professeur Kyohei Yamane examine le sol et découvre des traces de radioactivité ainsi qu'un trilobite. Un gigantesque monstre reptilien apparaît bientôt aux yeux de tous, avant de s'enfoncer dans la mer.
Malgré leur multiples alliances, l'armée du Japon et Godzilla sont toujours ennemis. L'armée décide donc de construire un nouveau Mechagodzilla. Malheureusement, celui-ci subit des pannes toutes les 10 minutes. L'armée est donc obligée de reprendre le modèle original, qui se révolte et qui part attaquer Godzilla.
Deux reporters, Ichiro Sakai et Junko Nakanishi, sont envoyés sur un site industriel dévasté par un violent cyclone. Ils y découvrent une étrange substance. Parallèlement, les pêcheurs de la baie de Yokohama ramènent un œuf géant et mystérieux qui est aussitôt acheté par Toharata, un homme d'affaires véreux. Malgré les recommandations du professeur Miura, inquiets de ce qui se cache dans l'œuf, Toharata décide d'en faire une attraction particulièrement lucrative pour les touristes et les curieux. À leur grande stupéfaction, de petites fées apparaissent pour reprendre l'œuf aux humains. Les « Aelinas », comme elles se nomment, sont décidés à récupérer ce qui appartient à leur déesse, la phalène géante Mothra.
Version japonaise.Tako, directeur de la publicité de Pacific Pharmaceuticals, est frustré par les faibles cotes d'écoute de leur programme télévisé sponsorisé. Cherchant une approche plus sensationnaliste, il ordonne à son personnel de se rendre sur l'île de Faro, capturant Kong pour l'utiliser comme un outil de marketing. Alors que Godzilla réémerge, une frénésie médiatique se produit avec Tako qui cherche à capitaliser sur le match de lutte ultime.
À la fin du XXe siècle, les monstres sont parqués sur l’île d’Ogasawara. Ils sont retenus sur l’île par des moyens prodigieux. Mais un jour, les barrières se dissipent et les monstres s’évadent. L’équipe du SY-3 est chargée d’enquêter. Ils se retrouvent face aux Kilaaks, des extraterrestres, auteurs du dysfonctionnement. Ils prévoient d’utiliser les monstres de l’île pour prendre le contrôle de la planète. Les monstres attaquent les capitales des plus grands pays simultanément. Un seul moyen de les arrêter, couper la liaison mentale entre les monstres et les Kilaaks.
Durant la Seconde Guerre mondiale, le cœur de la créature de Frankenstein débarque au Japon. Il est amené dans un laboratoire d'Hiroshima où des scientifiques procèdent à sa transplantation dans un cadavre. Mais, alors que l'opération vient de s'achever, la bombe atomique s'abat sur la ville. Des années plus tard, le monstre est recueilli par un scientifique américain et son assistante japonaise. Sous l'effet des radiations, il commence à grandir jusqu'à atteindre la taille d'une maison. Aucune cage ne pouvant plus désormais le retenir, le monstre s'évade et se réfugie dans la forêt. En même temps, Baragon, un dinosaure mutant, sort de sa cachette souterraine et se livre à des raids destructeurs...
Ryota vole un un bateau pour partir à la recherche de son frère disparu. Pendant le voyage en mer, le navire est attaqué par une terrible créature géante, Ebirah. Ayant accosté sur l'île de Letchi, il découvre que Mothra, un autre monstre, pourrait être capable de l'arrêter. En réalité, Mothra a besoin de renfort et Ryota va alors tout faire pour réveiller Godzilla...
Alors qu'ils survolent les mers pour repérer des bancs de poissons, les jeunes pilotes Tsukioka et Kobayashi rencontrent Godzilla et un autre monstre en train de se livrer une bataille féroce. Les deux créatures disparaissent dans l'océan, mais refont bientôt surface près d'Osaka, qui sera dès lors le cadre d'un combat à mort entre les deux monstres et les hommes.