“Suzume” kertoo 17-vuotiaan päähenkilön Suzumen kasvutarinan. Suzumen matka alkaa hiljaisesta kaupungista Kyushussa hänen tavatessaan nuoren miehen, joka kertoo etsivänsä ovea. Suzume löytää sään pieksemän oven, joka seisoo pystyssä raunioiden keskellä ikään kuin se olisi ollut suojattuna miltä lie iskeneeltä katastrofilta. Ovi vetää Suzumea puoleensa ja hän kurottaa oven kahvaan… Ovet alkavat aueta yksi toisensa jälkeen ympäri Japania päästäen valloilleen tuhon kaikkien lähellä olevien ylle. Suzumen on suljettavat portit estääkseen katastrofin leviämisen.

Nuoren naisen on ratkaistava vaarallinen labyrintti pelastaakseen veljensä, jonka peikkokuningas on napannut hänen toiveestaan.

Pienessä, maalla sijaitsevassa mökissä ollaan huolestuneita. Pienet elektroniset kodinkoneet surevat omistajaansa, joka on kadonnut mystisesti. Urhea pieni leivänpaahdin kokoaa heti pelastusryhmän: täysin villin pölyimurin, elektronisen viltin, iloisen lukulampun ja puheliaan radion. Ja yhdessä he matkaavat kohti suurta ja ilkeää kaupunkia. Siitä tulee suuri seikkailu, jonka aikana koetellaan heidän välistä ystävyyttä sekä rohkeutta. Erityisesti, kun he saapuvat tapaamaan pahimmat vihollisensa: sähkömagneetin ja nälkäisen romuttajan. Mutta yhteistyöllä selvitään myös vaikeistakin tilanteista!