Quelques cellules de Godzilla sont récupérées à Tokyo sur le lieu du combat précédent. Le professeur Shiragami est chargé de les étudier, mais malheureusement le laboratoire est attaqué et sa fille bien-aimée tuée. Le professeur abandonne le projet, et se consacre à une rose, trouvée près du corps de sa fille, et dans laquelle l'âme de cette dernière s'est, pense-t-il, réincarnée. Cinq ans plus tard, le professeur est recontacté pour créer une arme bactériologique à partir des cellules de Godzilla, car ce dernier est en train de se réveiller. Mais le professeur Shiragami mélange en fait les cellules du monstre avec celles de la fameuse rose qui est en train de mourir. Cela va donner naissance à Biollante.
Carl Denham, un cinéaste en quête de notoriété, prépare un tournage dans les mers du Sud. Il embarque avec toute son équipe à bord du «Venture». Bien que les acteurs soient persuadés de tourner un film d'amour et d'aventures, le réalisateur espère secrètement que le voyage les conduira à Skull Island (l'île du Crâne), une terre inexplorée où, dit-on, les indigènes adorent une créature mystérieuse et terrifiante. Les foules, pense-t-il, se presseront pour découvrir les images qu'il rapportera de son voyage. Ann Darrow, artiste de music-hall au chômage, a été embauchée au dernier moment pour pallier la défection de l'actrice principale.
À la fin du XXe siècle, les monstres sont parqués sur l’île d’Ogasawara. Ils sont retenus sur l’île par des moyens prodigieux. Mais un jour, les barrières se dissipent et les monstres s’évadent. L’équipe du SY-3 est chargée d’enquêter. Ils se retrouvent face aux Kilaaks, des extraterrestres, auteurs du dysfonctionnement. Ils prévoient d’utiliser les monstres de l’île pour prendre le contrôle de la planète. Les monstres attaquent les capitales des plus grands pays simultanément. Un seul moyen de les arrêter, couper la liaison mentale entre les monstres et les Kilaaks.
Deux astronautes partent en mission d'exploration sur une planète orbitant autour de Jupiter et récemment découverte. Arrivés sur place, ils rencontrent les habitants, les Ixiens, qui sont assiégés et contraints de vivre sous terre à cause de King Ghidorah. Les Ixiens proposent un marché aux Terriens : si ceux-ci acceptent de leur prêter Godzilla et Rodan pour tuer King Ghidorah, ils offriront à la Terre un vaccin capable de guérir toutes les maladies.
Il s'agit d'un remontage du premier Godzilla pour le marché américain. Ce second montage minimise l’implication des essais nucléaires américains dans la création du monstre Des bateaux disparaissent mystérieusement sur les côtes du Japon. Steve Martin, un reporter américain, décide d'enquêter sur l’affaire. Au même moment, les insulaires de la petite île Odo redoutent la colère de Godzilla, un monstre marin vénéré depuis des temps immémoriaux. Leur village est complètement détruit. Le professeur Yamane découvre des traces de radioactivité dans le sol et en conclut que le monstre a été irradié par l'arme atomique...
Durant la Seconde Guerre mondiale, le cœur de la créature de Frankenstein débarque au Japon. Il est amené dans un laboratoire d'Hiroshima où des scientifiques procèdent à sa transplantation dans un cadavre. Mais, alors que l'opération vient de s'achever, la bombe atomique s'abat sur la ville. Des années plus tard, le monstre est recueilli par un scientifique américain et son assistante japonaise. Sous l'effet des radiations, il commence à grandir jusqu'à atteindre la taille d'une maison. Aucune cage ne pouvant plus désormais le retenir, le monstre s'évade et se réfugie dans la forêt. En même temps, Baragon, un dinosaure mutant, sort de sa cachette souterraine et se livre à des raids destructeurs...
Dans la ville minière de Kitamatsu, les ouvriers craignent pour leurs vies. Le puits est devenu trop profond, causant inondation et éboulements dans les boyaux d'extraction. Deux mineurs disparaissent alors dans les sous-sols, puis les policiers partis à leur secours sont retrouvés mutilés. La nuit, Shigeru et Kyo, deux proches de l'un des disparus, sont attaqués par un monstre provenant de la mine...
Un navire est attaqué par une pieuvre géante, puis sauvé par un monstre vert et gigantesque, qui pourtant, ne tardera pas à dévorer les survivants, avant de fondre sur Tokyo. Le Docteur Stewart, un Américain, reconnaît là une espèce de monstre dont il sait qu'un autre spécimen est aussi en vie.
Ryota vole un un bateau pour partir à la recherche de son frère disparu. Pendant le voyage en mer, le navire est attaqué par une terrible créature géante, Ebirah. Ayant accosté sur l'île de Letchi, il découvre que Mothra, un autre monstre, pourrait être capable de l'arrêter. En réalité, Mothra a besoin de renfort et Ryota va alors tout faire pour réveiller Godzilla...
Un affrontement aérien entre chasseurs américains et soviétiques se termine par l'explosion d'une arme nucléaire qui réveille une tortue géante, la terrifiante Gamera. L'animal, capable de voler, détruit rapidement un navire de recherche nippon avant de se rendre au Japon, où il sème la terreur...
Alors qu'ils survolent les mers pour repérer des bancs de poissons, les jeunes pilotes Tsukioka et Kobayashi rencontrent Godzilla et un autre monstre en train de se livrer une bataille féroce. Les deux créatures disparaissent dans l'océan, mais refont bientôt surface près d'Osaka, qui sera dès lors le cadre d'un combat à mort entre les deux monstres et les hommes.
Une tempête effroyable se déchaîne sur le Pacifique, engloutissant un pétrolier tandis qu'un immense éclair illumine le ciel au-dessus de la Polynésie française. Des empreintes géantes creusent un inquiétant sillon à travers des milliers de kilomètres de forêts et de plages au Panama. Les navires chavirent au large des côtes américaines et ces horribles phénomènes s'approchent de plus en plus près de New York. Le chercheur Nick Tatopoulos est arraché à ses recherches afin d'aider les États-Unis à traquer le monstre qui est à l'origine de ces désastres mystérieux.