Historien foregår i en alternativ virkelighed, hvor kongeriget Honneamise forsøger at få gang i deres rumprogram og sende den første mand ud i rummet. Det er en lang og omstændig proces, der tager mange år og er fuld af farer. Og midt i den hele finder vi en ung mand, der må vokse op midt i denne cirkus, med tanken om at han er på vej til at blive legendarisk.

Den rapkæftede radiovært Grant Mazzy (Stephen McHattie) er blevet henvist til en lille lokal station i byen Pontypool, hvor han forhåbentlig ikke laver alt for meget ballade. Det tegner til at blive en helt almindelig kedelig aften, men så begynder der at ske noget mystisk. Spredte rapporter kommer ind fra forskellige steder i byen: Folk går amok i gaderne… De angriber hinanden… Det er som om vreden spreder sig. Isoleret på radiostationen forsøger Grant, hans producer og hans tekniker desperat at danne sig et overblik over situationen. Hvad det end er, så kommer det tættere og tættere på dem!

I en fremtidig verden opdager en cyborg lejemorder en ondsindet plan om at udslette alle mennesker. Det eskalerer til en nådesløs kamp om menneskehedens eksistens.