'Inderst inde' bliver fortalt af følelserne inde i pigen, Rileys, hovede. Fortælleren er Glæde og hendes venner Vrede, Frygt, Tristhed og Afsky. I mange år har Glæde styret showet, men da Rileys forældre beslutter sig for at flytte til en anden by, forsvinder Glæde og Tristhed fra Rileys hovede. Nu er det Vrede, Frygt og Afskys job at holde styr på Rileys følelser, og det går ikke helt så godt.

Abby har altid elsket kunst. Hun har malet selv siden hun var barn og skulle få tiden til at gå hos sin moster, mens hendes forældre rejste verden rundt. Nu er hun kunststuderende og bor hos veninden Jessica. Og så har hun drømmekæresten Sy - der faktisk godt kan lide at se romantiske komedier, gerne står model til hendes billeder og synes det er dejligt at lege i sneen. Hvad mere kan man ønske sig? Men da Abby bliver sat til at hjælpe klassens festabe, som overhovedet ikke interesserer sig for kunst, falder hun uventet for ham og står overfor et svært valg mellem drømmefyren og hendes modsætning.