Suzume Iwato (suara Nanoka Hara) gadis berusia 17 tahun, tinggal di daerah Miyazaki, Kyushu, sebuah kota pantai yang tenang di Jepang. Dalam perjalanannya ke sekolah, ia bertemu seorang pemuda bernama Sōta Munakata (suara Hokuto Matsumura), yang sedang berkeliling mencari bangunan terbengkalai yang memiliki pintu. Suzume lalu mendapatkan penglihatan dan menemukan sebuah pintu tua yang berdiri tegak di antara reruntuhan. Pintu misterius tersebut membawanya ke dalam sebuah petualangan dan misi tak terduga untuk membantu pemuda tersebut mencegah bencana alam yang mengancam Jepang.

Pada tahun 298 dari era para dewa, gadis sekolah dasar Washio Sumi, Nogi Sonoko, dan Minowa Gin ditugaskan dengan misi penting. Mereka akan menjadi pahlawan dan melawan Vertex, musuh misterius yang menyerang Shinju-sama, pohon dewa yang melindungi Shikoku, satu-satunya wilayah di dunia yang masih layak huni. Apa yang tidak mereka ketahui, adalah bahwa pertarungan ini akan menelan biaya lebih dari yang pernah mereka bayangkan.