Året er 1988. Donnie Darko er en intelligent, ung mand fra en helt almindelig familie, der lever et umiddelbart helt almindeligt liv. Han har bare ét problem: Han er skizofren og har nogle sære drømme om en kanin, Frank, hvilket bl.a. får ham til at vågne op om natten og vandre rundt i byen. En aften fortæller Frank ham, at verden vil gå under i løbet af få uger og kort efter, at motoren fra et fly på mystisk vis vil falde ned i Donnies soveværelse. Donnie slipper ud af huset tids nok til at undgå denne sære begivenhed, hvorefter han er overbevist om det reelle i Franks profetier. Mærkeligt nok savnes der ingen motor fra noget fly.

Historien handler om Puyi, den sidste kejser af Kina. Man følger hans liv fra fødsel, da han bliver kejser som 3-årig og hersker over en halv milliard mennesker, da han bliver fængslet under den japanske invasion og til sidst i hans liv, hvor han blot er gartner.

I de sydlige Californien i 1950'erne oplever teenagerne Danny og den australske Sandy en sommerforelskelse. De bryder op, men mødes til begges overraskelse igen på Rydell High, da det nye skoleår begynder. Danny tilhører imidlertid skolens klike af barske fyre og har derfor svært ved at stå ved sine følelser for dydsmønstret Sandy.

Jamal Wallace er en yderst velbegavet ung sort dreng, som er vokset op i Bronx. Både i skolen og på basketball-banen er hans talent ikke sådan at overse, og netop det skaffer ham billet til et overklasse-college. Da han begynder at aflevere nogle meget geniale skriftlige opgaver, får en bitter lektor, som ikke selv kan forfatte noget stort og derfor mener, at han skal lære andre kunsten, en mistanke om, at Jamal snyder. En sort knægt fra Bronx kan umuligt have skrevet, hvad Jamal rent faktisk gør! Sideløbende er Jamal, uden at vide det, stødt på forfatteren til et yderst hædret og berømt mesterværk med den sigende titel Avalon Landing, nemlig William Forrester.

Gymnasieeleven Bianca får et chok, da hun opdager, at de andre på skolen ser hende som en 'DUFF' (desinated, ugly, fat, friend) - betegnelsen for det mindst populære og attraktive medlem af en vennekreds. Det vil hun ikke have siddende på sig. Med barndomsvennen Wesleys hjælp foretager hun en total makeover, men til sidst må hun sande, at den egentlige revolution bør bestå i at få folk til at holde op med at sætte andre i bås.