Ashitaka bliver bidt af en dæmon og får en grim infektion. Derfor begiver han sig afsted for at finde guden Shishigami, der efter sigende kan helbrede ham. Undervejs oplever han den åbne konflikt mellem skovens gamle guder. Han er også vidne til minelandsbyens udnyttelser af jordens ressourcer. Ashitaka prøver at mægle, men uden større held.
Skybrud, tyfoner, meteorer. Miljøproblemerne er efterhånden blevet så omfattende, at dommedag står for døren. Som straf for menneskenes dårskab ankommer uhyret battra til jorden. Samtidig finder man et gigantisk æg på en indonesisk ø. da ægget udklækkes, åbenbares endnu et monster: Mothra - menneskehedens frelsende engel. Men inden disse to kæmpebæster kan indlede det endelige opgør, hvor verdens forsatte eksistens står på spil, skal de møde den største og farligste modstander af dem alle: Godzilla!
Sammen med sin 16-årige datter, Rose (Camilla Belle), lever Jack (Daniel Day-Lewis) en isoleret tilværelse på en fjerntliggende, mindre ø. Jack, hvis liv har været præget af hans optagethed af miljøspørgsmål og alternative levemåder, har "beskyttet" Rose mod indflydelse fra verden udenfor, og han raser mod enhver, der ikke deler hans synspunkter. Da Jack inviterer en veninde og hendes to sønner til at bo hos sig i nogen tid, vender det op og ned på Rose's tilværelse.
Nu genoplives 'The Day the Earth Stood Still' - klassikeren af samme navn fra 1951. Keanu Reeves spiller en alien ved navn Klaatu, hvis ankomst til vores planet udløser global kaos. Mens regeringer og forskere verden over kæmper for at løse mysteriet bag den fremmedes pludselige visit på jorden fanges en ung kvinde, spillet af Jennifer Connelly, og hendes stedsøn i Klaatus mission. Han kalder sig selv for "Ven af Jorden" og langsomt begynder kvinden og hendes stedsøn at forstå de forskellige konsekvenser af Klaatus tilstedeværelse. 'The Day the Earth Stood Still' er en science-fiction film udover det sædvanlige.