すべてが朱に染まる夕暮れ、篠原重工の天才プログラマー・帆場暎一が、バビロンプロジェクトの要となるレイバー用海上プラットホーム「方舟」から投身自殺する。その口元に嘲りの笑みを浮かべながら…。これが、すべての始まりであった。 時期を同じくして、レイバーが突如暴走する事件が多発。遂には自衛隊の試作レイバーまでが無人で暴走事件を起こす。 特車二課第1小隊は、近々正式配備される新型パトレイバー（通称「零式」）に関する研修中のため不在。単独で暴走事件の処理に追われる第2小隊の篠原遊馬巡査は、多発する暴走事件の異常性にいち早く気付いて独自に調査を始め、原因が暴走した機体すべてに搭載されていた篠原重工製の最新レイバー用OS「HOS」(Hyper Operating System)ではないかと推測する。また、同様の疑念を抱いていた第2小隊長・後藤喜一警部補は、「HOS」の主任開発者だった帆場の捜査を、本庁の松井刑事に依頼していた。 遊馬の調査の結果、「HOS」が意図的に引き起こす暴走が事件の原因で、暴走の引き金が強風によって建造物から発せられる低周波音であることが明らかとなるが、知らせを受けた警視庁上層部や政府は、有力企業である篠原重工との関係やHOSを認可した国の責任問題の隠蔽を重視し、旧OSに戻すこと（公式には「HOS」のバージョンアップと称される）で政治的決着を図ろうとする。 そしてすべての謎が解明された時、大規模な暴走の引き金となる強風=台風の接近と、その台風により大音量の低周波音を発する東京湾上の浮遊建造物「方舟」を解体するため、第2小隊は「方舟」に向けて緊急出動する。
ある日、東京湾に輸送機が墜落する。その後湾岸の各所で何者かによってレイバーが襲撃される事件が連続して発生。警視庁城南署の刑事、久住と秦は各所で聞き込み捜査を進め、墜落事件の後に巨大なハゼが釣れていた事、墜落した輸送機の貨物コンテナに不審な点があることなどの奇妙で不審な点を突き止める。 その後、6月8日の雨の夜に若者の集うディスコクラブ「バビロン」で車に乗ったカップルの惨殺死体が発見される。時を同じくして近隣にあるバビロン工区の水上コンテナ備蓄基地で突如警報が作動し、停電と共に内部の職員と連絡がとれなくなる、という事態が発生。 近くを走行中のパトカー（城南4）に偶然乗っていた久住と秦は、警備員の通報を受けパトカーに乗る警官らと共に現場に急行。施設内部へと分け入る。しかし、そこで彼らが遭遇したのは廃棄物13号（WXIII）と名付けられた異形の怪物だった。
ロボットによって全ての世話をしてくれる夢のような空中都市メトロシティ。そこで生活をしているテンマ博士の息子トビーは、ピースキーパーの実験中の事故によって命を落としてしまう。 悲嘆にくれるテンマ博士はトビーの姿と記憶を持ち、究極のエネルギー『ブルーコア』を搭載した人間にそっくりなロボットを作り上げた。しかし、息子として迎え入れたもののどこか本物とは違うことを痛感したテンマ博士は彼を拒絶してしまう。 自分がロボットであることを知りブルーコアを狙うストーン大統領にも追われ地上へ落ちた彼は、コーラたち地上に住む子供達と出会い「アトム」と名乗り、自分の居場所を探すために彼らと暮らすこととなった。
人間型ロボット・レイバーの衰退を受け、ついに解隊が現実味を帯びてきた警視庁特車二課パトレイバー中隊。ある日、テロ集団が自衛隊のへリコプターを奪い去るという事件が発生する。しかも、奪われたのは機関砲、空対地ロケット、ミサイルをフル装備した上に、熱工学迷彩仕様で背景と同化ことができる最新鋭の改グレイゴーストことAH-88J2だった。都民を人質にするかのように、東京都庁やレインボーブリッジが破壊され、特車二課はパトレイバー・イングラムを稼働させる。
何世紀にもわたる環境破壊の末、地球の温暖化が進み、北極・南極の氷はおろか、シベリアの広大な凍土までが全て溶け、地球に大洪水が起こった。海面は上昇し、地表を覆い、やかて陸地は消えて世界はついに海の底に沈んでしまう。それから数世紀。かつて地球と呼ばれたこの惑星にはわずかな人間だけが残されていた。文明と共に漂流を余儀なくされた彼らは海中から引き上げられた既に消滅した世界の残骸から、巨大な人工の浮遊都市を築いていた。
平和な惑星であるアキーアが、残忍なサドルの宇宙軍に征服される。シャドという若者が宇宙船で逃れ、アキーア開放のために勇敢な戦士を探し、戦いに挑む。
最終戦争の結果、文明が崩壊した世界。人々が暮らす“オアシス”ではウォーロード（司令官）が率いる暴力集団“レイダース（侵略者）”が恐れられるが、“オアシス”の女王（クイーン）は難病に苦しみ、その息子プリンス（王子）は“命の寺”とされる伝説の町パラダイス・ビーチに難病の治療薬を求めて旅立つ。一方、ウォーロードは人間の美女にそっくりだが高い戦闘能力を持つアンドロイド、アッシュを手に入れてかわいがる。