"Milk" er den virkelige historie om bøsserettighedsforkæmperen, politikeren, ikonet, helten og fænomenet Harvey Milk. Hans liv ændrede historien, og hans mod ændrede mange menneskers liv. Harvey Milk var den første erklærede homoseksuelle politiker, der blev valgt til et offentligt embede i USA. Stedet var San Francisco og året var 1977 - Harvey Milk stod på randen af en ny tid og havde selv skabt et politisk gennembrud for homoseksuelles rettigheder og menneskerettigheder generelt. Kort tid efter valget blev Milk dræbt, skudt ned af en rival til embedet.

Principfaste Katie kæmper for social retfærdighed, mens Hubbel er en charlatan født med guldske i munden og forfatterdrømme. På trods af modsætningerne forelsker de to sig, men skilles igen. Forholdet blusser op otte år senere, men smuldrer da Hubbel vælger karriererne frem for kampen mod systemet. Endelig i 60'erne mødes de to igen

Broderick Crawford har sit livs rolle som politikeren Willie Stark, der starter sin karriere i det små, men ender som sin stats guvernør. For at nå så vidt benytter han sig af korruption og grov udnyttelse af sine medmennesker, noget han selv tidligere så med foragt på.